电影以2014年旧金山哥斯拉对战穆透的事件开头，丈夫马克在大楼残骸中寻找著自己的儿子安德鲁，此时哥斯拉在一旁走出，太太艾玛只能抱着女儿麦蒂森无力的看着它走过这一片灾后战场。
时间来到五年后，期间马克过着酗酒的荒废生活，与艾玛离婚并且离开君主组织，而艾玛则是带着麦蒂森，母女俩继续在君主组织的中国云南61号基地里研究摩斯拉的卵。这一天，卵突然孵化，幼虫型态的怪兽：摩斯拉从里头窜出，虽然使出封锁装置但疑似遭人破坏，感受到威胁而激动的摩斯拉开始攻击研究人员，艾玛不得不使用自己刚完成的装置"奥卡"，奥卡能针对巨兽而发出各种频率以控制行动并成功使摩斯拉平静下来，但基地却在此时爆炸遭人入侵，由乔纳．艾伦领导的生态恐怖分子组织攻击并绑架走艾玛和麦蒂森，而后摩斯拉逃脱并在附近的瀑布结茧。
由芹泽、薇薇安、山姆所代表的君主组织在听证会上进行针对面对来自泰坦巨兽的威胁好坏评估以及君主是否该纳入军方管理，进行辩论到一半时因接到艾玛被绑架的消息，三人中断离席，随后找到在野地观察狼群生活的马克，请求他帮忙能否追踪到奥卡进而救出她们母女俩，但马克却无法破解艾玛新制造的奥卡所使用的音频。此时乔纳带着艾玛母女入侵君主组织位在南极的32号基地，并开始着手进行让代号称为"零号怪兽"泰坦的复苏计划。
跟着君主组织来到54号基地"暴徒堡"的马克，这基地是为观察哥斯拉而设置的，然而哥斯拉却...
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